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Sitôt les guerres médiques terminées, Sparte s’inquiète de la puissance croissante d’Athènes, auréolée de ses victoires contre les Perses. Poussée par Égine et Corinthe, elle interdit à la cité de rebâtir ses murailles, détruites par les Perses. Cela n’empêche pas Athènes de quitter la ligue panhellénique pour aller fonder la ligue de Délos. Sparte est à deux doigts de commencer une guerre, mais renonce finalement. Quelques tensions ont lieu, mais les relations entre les deux cités restent bonnes jusqu’en 462, quand Sparte renvoie un contingent athénien dirigé par Cimon et venu l’assister en pleine révolte des Hilotes. C’est alors la rupture, scellée par l’ostracisme du laconophile Cimon.

Les hostilités à proprement parler commencent en 457, à l’appel de Corinthe. S’ensuivent une série de victoires et de défaites pour les deux cités, qui aboutit en 451 à une paix de 5 ans, mais les relations restent tendues. En 446, la révolte de Mégare et de l’Eubée relance le conflit : Sparte, à la tête de cités coalisées, ravage l’Attique. Le roi Pleistoanax est même accusé de corruption, n’ayant pas poursuivi son offensive, et on l’oblige à s’exiler. En 433, enfin, l’affaire de Corcyre amorce la guerre du Péloponnèse.

Malgré la crainte de voir Athènes sortir de son statut de brillante second de Sparte, tous les Spartiates ne sont pas enthousiastes à l’idée d’une guerre qui s’annonce longue, même si personne à l’époque n’imaginait qu’elle durerait 27 ans. L’éphore Sthénélaïdas est partisan de la guerre immédiate, mais le roi Archidamos s’oppose à lui. Le vote de l’Assemblée est incertain : on doit recourir à la procédure exceptionnelle du vote par déplacement (voir ci-dessous). Il est certain qu’il aurait mieux valu, pour Sparte, faire la guerre en 440, avant la défection de Samos, qui la prive d’une puissante marine. Les dernières négociations entre les deux cités auraient probablement pu sauver la paix, malgré ce qu’en dit Thucydide.

De fait, la guerre est longue, Périclès ayant eu l’idée d’abandonner l’Attique aux pillages réguliers de Sparte, pour accueillir sa population dans Athènes même, protégée par les Longs Murs. En 425, c’est même la défaite humiliante de Sphactérie : 120 Pairs, appartenant pour la plupart aux grandes familles spartiates, sont faits prisonniers sur un îlot. Sparte doit rendre sa flotte pour récupérer ses hoplites. C’est un grand traumatisme : pour la première fois, on voit des Égaux se rendre, sans se battre jusqu’au bout. En 421, la paix de Nicias est la bienvenue.

Malgré tout, les tensions restent présentes. Sparte et Athènes s’affrontent même, en 418, à Mantinée, en dehors du territoire des deux cités. Athènes en conclut que Sparte a rompu les traités, et la guerre reprend dès 415. Athènes lance l’expédition de Sicile, qui se solde par un désastre. La révolte des cités ioniennes de la ligue de Délos permettent à Sparte de s’imposer : en 404, Athènes assiégée capitule.

Sparte la contraint à raser les Longs Murs, sur dix stades de chaque côté et à entrer dans la ligue du Péloponnèse. Les Spartiates hésitent pourtant quant à la forme de gouvernement à lui donner. Tout le monde s’accorde sur la nécessité de mettre fin à la démocratie, mais faut-il une oligarchie radicale sous tutelle spartiate, ou une oligarchie plus modérée, sans garnison spartiate ? Le roi Lysandre, grand artisan de la victoire sur Athènes, impose la tyrannie des Trente, mais l’autre roi, Pausanias Ier, laisse ensuite les Trente tomber et fuir avec leurs partisans, pour soutenir les oligarques modérés restés à Athènes. Pourtant, à son retour à Sparte, il est soumis à jugement, et huit ans après son acquittement, est condamné quand Athènes reprend les armes contre Sparte.